Am 7. September 1464 starb um Mitternacht Ernsts Vater, der sächsische Kurfürst Friedrich der Sanftmütige (1412-1464), in Leipzig im Alter von 53 Jahren und wurde im Meißner Dom beigesetzt. In seinem im August 1459 geänderten Testament aus dem Jahr 1447 verbot dieser die Teilung des wettinischen Herrschaftsgebietes unter seinen ihn überlebenden Söhnen Ernst und Albrecht: „Der ältere Ernst, der ihm ja auch als Kurfürst nachfolgen würde, sollte die Regierung führen, Albrecht als Herzog an seiner Seite lediglich eine nicht näher bestimmte Beraterrolle ausüben. Zur unmittelbaren Verfügung sah der Vater für Albrecht lediglich Schloss und Stadt Dresden, Schloss und Stadt Torgau im Lochau und eine jährliche Apanage von 14.000 Gulden vor. Diese Bestimmungen liefen auf eine faktische Primogenitur des älteren Ernst hinaus, während Albrecht in einem Umfang abgefunden werden sollte, der etwa den späteren Sekundogenituren entsprach und eine ganz und gar zurückgesetzte herrschaftliche Stellung bedeutet hätte.“ (in: André Thieme, Albrecht der Beherzte – Stammvater der albertinischen Wettiner, Erfurt 2008, S. 57). Ernst entschied sich jedoch entgegen dem Wunsch seines Vaters für eine gemeinsame Nachfolge mit seinem jüngeren Bruder Albrecht. Am 25. Juni 1465 belehnte Kaiser Friedrich III. sie daher beide unter anderem mit dem Herzogtum Sachsen und der Markgrafschaft Meißen. Mit dem Kurfürstentum von Sachsen-Wittenberg wurde jedoch nach den Bestimmungen der Goldenen Bulle von 1356 nur Ernst belehnt. Am Anfang hatten die Brüder auch keine Schwierigkeit zusammenzuarbeiten. Ihre Höfe befanden sich sogar beide im Schloss von Dresden. Ernst war für die Innenpolitik und die Justiz und der ruhelose und abenteuerlustige Albrecht, der Ruhm und Ehre durch ritterliche Taten in Turnieren und auf dem Schlachtfeld zu erringen liebte, als "Chefdiplomat" und sächsischer Feldherr für die Außenpolitik des wettinischen Hauses verantwortlich. Durch den Einsatz von Gewalt und Geld gelang es den Brüdern, im Jahr 1466 die Herrschaft Plauen, im Jahr 1472 die Herrschaft Sagan und im Jahr 1477 die Herrschaften Sorau, Beeskow und Storkow zu erwerben. Neben ihrem Onkel, dem Kaiser Friedrich III., wurden Ernst und Albrecht die mächtigsten Fürsten des Heiligen Römischen Reiches.
Ernsthafte Probleme zwischen den beiden Brüdern traten erst in den 80er Jahren auf. Ihr Onkel Wilhelm III. der Tapfere (1425-1482) war am 17. September 1482 gestorben. Da er keine erbberechtigten Söhne hinterließ, fiel sein Herrschaftsbereich, die Landgrafschaft von Thüringen, an seine beiden Neffen, den Kurfürsten Ernst und den Herzog Albrecht. Diese gerieten aber schließlich wegen der Verwaltung und der Regierung der Landgrafschaft Thüringen immer häufiger in Streit. Im Jahr 1482 hatte Albrecht zudem im Frühjahr oder Sommer zum ersten Mal von seinem Bruder eine eigene Hofhaltung gefordert, die er am 5. September des gleichen Jahres auch erhielt. Fortan befand sich der Hof des Herzogs Albrecht in Torgau, während der des Kurfürsten Ernst in Dresden blieb. Zu weiteren Reibereien zwischen den Brüdern war es gekommen, weil Albrecht zu Beginn der 80er Jahre über längere Zeiträume im wettinischen Herrschaftsgebiet verweilte und nicht mehr so oft und lange durch Feldzüge, Gesandtschaften und Reisen ins Ausland abwesend war und weil beide mittlerweile eigene Familien gegründet hatten und mehrere erbberechtigte Söhne besaßen.
Am 17. Juni 1485 beschlossen die Brüder Ernst und Albrecht schließlich in Leipzig, den wettinischen Herrschaftsbereich zu teilen. Sie begründeten ihren Entschluss damit, dass eine Teilung für sie, ihre Kinder und auch für ihr Land und ihre Leute das Beste wäre. Man verständigte sich darauf, dass Ernst das Land teilen und Albrecht den Landesteil auswählen sollte. Die Teilung wurde am 8. November 1485 vorgenommen: „Die beiden Herrschaftsgebiete wurden in Anlehnung an die beiden Reichsfürstentümer – die Landgrafschaft Thüringen und die Markgrafschaft Meißen – gebildet. … Weil der meißnische Teil wertvoller, das heißt weniger verschuldet war, wurde beschlossen, daß der Bruder, welcher diesen Teil wählte, den anderen mit 100.000 Gulden entschädigen sollte … Albrecht wählte [am 9. November] jedoch den Teil, der um die Markgrafschaft Meißen gebildet war. An Ernst als den älteren fiel automatisch, das Herzogtum Sachsen mit der Kurwürde, dazu kam der thüringische Teil. Gemeinsam nutzen wollten sie die Bergwerke um Schneeberg und Neustadt, weil die Erträge aus dem Silberabbau nicht vorauszusehen waren und deswegen deren Wert nicht zu bestimmen war. Ihre Herrschaften in der Niederlausitz (Beeskow, Storkow und Sorau) und in Schlesien (Sagan) blieben ebenso unter ihrer gemeinsamen Verwaltung wie die Schutzherrschaft über das Hochstift Meißen.“ (in: Jörg Rogge, ebenda, S. 184). Die Teilung wurde am 24. Februar 1486 von Kaiser Friedrich III. bestätigt. Seit dieser Zeit gab es die ernestinische und die albertinische Linie der Wettiner.